A la fin des années 1970, l'ancien président du FC Nantes Louis Fonteneau projette d'ériger un nouveau stade à Nantes, qui était habitué jusqu'alors au stade Marcel-Saupin, ayant une capacité et un confort bien trop faible au vue de l'ampleur du club à cette époque. L'organisation par la France du Championnat d'Europe de football 1984 conduit la Fédération Française de Football et les pouvoirs publics à participer à la construction et au financement de ce projet.

Il faudra 16 mois et jusqu'à 250 personnes en période de pleine activité pour construire ce nouveau stade et ce sera finalement le 8 mai 1984 que "La Beaujoire" sera inaugurée autour du match amical qui oppose le FC Nantes à la Roumanie, match qui se terminera d'une défaite 1 but à 0 des canaris.

Le FC Nantes fit ses adieux au Stade Marcel-Saupin le 28 avril 1984 autour d'un ultime match à domicile face à son grand rival de cette époque l'ASSE, match remporté 1-0 par Nantes.

Le stade de la Beaujoire a subi de nombreuses rénovations depuis sa construction. La principale mais aussi la dernière en date remonte à 1998 en vue de l'organisation de la Coupe du Monde de Football en France. Le stade a été retenu pour accueillir certains matchs de la compétition comme le quart de finale entre le Brésil et le Danemark, victoire 3 buts à 2 des brésiliens. Même si le stade ne remplit pas les conditions nécessaires à l'obtention du statut de stade de catégorie 4 par l'UEFA, et que par conséquent il ne peut accueillir les matchs de Champions League ou d'Europa League, la Beaujoire accueille néanmoins certains match amicaux des Bleus ou certains matchs de Coupe de France, à l'image du célèbre USJA Carquefou (CFA 2) - Olympique de Marseille, match remporté 1 à 0 par Carquefou.

Depuis la Coupe du Monde 1998 jusqu'à ce jour, le stade est composé de quatre tribunes : la tribune Loire, la tribune Erdre, la tribune Jules Verne et la tribune Océane.